Arquivo da categoria: Evolução

Sua mãe ama você mais quando ela ama seu pai… se você é um peixe

por Piter Kehoma Boll

Seleção sexual é um tema frequente de minhas postagens aqui, mas elas costumam ser focadas em como fêmeas e machos se comportam um em relação ao outro. Contudo há um terceiro elemento que resulta de suas interações: os filhos.

Fêmeas tendem a selecionar os melhores machos para serem o pai de seus filhos porque estão interessadas em ter uma prole saudável e forte com melhores chances de sobreviver. Mas o que acontece quando uma fêmea não tem escolha a não ser acasalar com um macho de baixa qualidade? Ela cuidará dos filhotes da mesma forma?

Um estudo recente conduzido com o ciclídeo ponta-vermelha-de-Honduras, Amatitlania siquia, investigou essa questão. Esse peixe é nativo da América Central e, como geralmente acontece com ciclídeos, uma fêmea e um macho se unem e tomam conta juntos dos ovos e dos filhotes.

Um casal de Amatitlania siquia. Foto extraída de nvcweb.nl

Os pesquisadores puseram uma fêmea em um aquário de lados transparentes onde ela era capaz de analisar visualmente dois machos, um numa câmara à esquerda e outro numa câmara à direita. Um dos machos era maior que o outro, ambos sendo maiores que a fêmea. Após 48 horas, a fêmea foi posta aleatoriamente com o macho maior ou o macho menor para acasalarem.

Os resultados indicam que fêmeas produzem um número similar de ovos e tomam conta deles de forma similar quando acasalam com machos maiores ou menores. Contudo, depois que os ovos eclodem e as larvas se desenvolvem em pequenos juvenis, as fêmeas passam mais tempo cuidando deles caso o pai seja o peixe maior.

Elas não parecem muito animadas em perder tempo com crianças de baixa qualidade. Afinal, elas pode encontrar aquele belo peixe grande novamente no futuro.

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Referências:

Robart AR, Sinervo B (2019) Females increase parental care, but not fecundity, when mated to high-quality males in a biparental fish. Animal Behavior 148: 9–18. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2018.11.012

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Arquivado em Comportamento, Evolução, Peixes

Espécies em andamento: borboletas de classe alta e baixa não se bicam

por Piter Kehoma Boll

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Especiação, isto é, a separação de uma espécie em duas ou mais, geralmente acontece quando duas populações se tornam espacialmente isoladas uma da outra. Tal separação pode acontecer de muitas maneiras diferentes, e às vezes uma simples preferência ecológica pode causá-la.

Archaeoprepona demophon na Colômbia. Foto do usuário dengland81 do iNaturalist.*

Isso é o que acontece com uma borboleta neotropical, o sapateiro-rei-de-faixa, Archaeoprepona demophon. Encontrada em florestas tropicais do México até o norte da América do Sul, esta borboleta se alimenta de frutas podres.

Muitas outras borboletas também se alimentam de frutas podres. Dentro da floresta, elas geralmente ocorrem no sub-bosque, perto do solo, ou somente no dossel, entre as copas das árvores. Archaeoprepona demophon é uma exceção, vivendo tanto no sub-bosque quanto no dossel.

Um estudo recente, contudo, descobriu que as populações vivendo no sub-bosque e no dossel são geneticamente distintas, indicando que elas não cruzam entre si. A distância vertical entre as duas populações é de cerca de 20 m, mas o grau de divergência é tão alto quanto o encontrando entre populações vivendo em diferentes localidades separadas por cerca de 1500 km.

Parece que uma vez que você ascenda ao topo da comunidade florestal, você não está mais a fim de manter contato com as classes inferiores. Se as condições ambientais que mantêm essa separação continuarem no futuro, populações do sub-bosque e o dossel podem se tornar espécies diferentes.

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Referência:

Nice CC, Fordyce JA, Bell KL, Forister ML, Gompert Z, & DeVries PJ (2019). Vertical differentiation in tropical forest butterflies: a novel mechanism generating insect diversity? Biology Letters 15: 20180723. 
https://doi.org/10.1098/rsbl.2018.0723

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*Creative Commons License Esta obra está licenciada sob uma Licença Creative Commons de Atribuição Não Comercial 4.0 Internacional

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Arquivado em Entomologia, Evolução

Altas temperaturas afetam o julgamento de mandarins e dos humanos que os estudam

por Piter Kehoma Boll

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O mandarim, Taeniopygia guttata, é uma ave australiana que é frequentemente usada como modelo de estudos comportamentais focados na vocalização.

Mandarim (Taeniopygia guttata). Foto de Jim Bendon.*

Recentemente, uma equipe de pesquisadores da Austrália descobriu um novo tipo de chamado nesta espécie e o chamou de “chamado de incubação”. Esta vocalização particular foi identificada como ocorrendo durante os últimos cinco dias de incubação quando uma das aves, o macho ou a fêmea, estava sozinha com os ovos, e somente quando a temperatura estava acima de 26°C. Isso levantou a hipótese de que esse chamado é usado pelos pais para comunicar aos embriões que a temperatura ambiente está alta e que esta informação seria usada pelos filhotes para adaptarem seu comportamento e seu metabolismo a temperaturas mais altas.

Um estudo experimental foi conduzido onde os ovos foram mantidos em incubadoras sob uma temperatura constante e expostos (teste) ou não (controle) a chamados de incubação gravados. O resultado indicou que os filhotes que foram expostos aos chamados cresceram mais rápido em altas temperaturas que aqueles que não foram expostos ao chamado. A diferença média em massa dos filhotes entre as diferentes temperaturas foi de cerca de 2 g apenas, apesar de a diferença em massa entre dois filhotes aleatoriamente selecionados poder ser de até 6 g. Adicionalmente, o valor de R² das análises, que diz quanto da variação é explicada pela variável medida, foi de apenas 0.1, ou seja, a temperatura explicou apenas 10% das diferenças de crescimento entre as diferentes temperaturas para ambos os tratamentos.

Filhotes no ninho.

Um dos aspectos mais intrigantes, no entanto, foi o fato de o chamado de incubação ser produzido em temperaturas tão baixas quanto 26°C, o que não é particularmente quente no ambiente natural do mandarim. Assim, outra equipe conduziu novos estudos para entender melhor como e quando o “chamado de incubação” é produzido. Eles decidiram renomear o chamado de “chamado-v” porque seu formato é de um V invertido em espectrogramas. Eles descobriram que o chamado-v está relacionado ao arquejo, quando as aves respiram rapidamente com o bico aberto para ajudar a reduzir a temperatura corporal, e é possivelmente um efeito colateral do arquejo e não um chamado deliberadamente direcionado. Ele também não é produzido somente nos últimos cinco dias de incubação, mas durante a incubação toda e durante o crescimento dos filhotes, e algumas aves são mais propensas a v-chamar que outras. Os resultados sugerem que o chamado-v dificilmente evoluiu como um chamado de incubação e é mais provavelmente um efeito colateral de arquejar. Há, no entanto, a possibilidade de que os embriões usem essa informação para modular seu crescimento, apesar de mais estudos serem necessários.

Outros estudos recentes com mandarins indicam que temperaturas elevadas podem possuir efeitos negativos no sucesso reprodutivo das aves. Temperaturas perto de 40°C reduzem a qualidade do esperma em mandarins machos e reduzem a habilidade de fêmeas discriminarem entre cantos produzidos por machos da mesma espécie e machos de espécies diferentes e distantemente relacionadas. A combinação destes dois efeitos pode levar a uma severa redução na reprodução ao reduzir os eventos de acasalamento e reduzir a habilidade do esperma de fertilizar os ovos.

Uma modulação fisiológica em embriões para lidar com os efeitos negativos das temperaturas elevadas, como sugerido pelo uso de chamados-v, certamente seria benéfico. Talvez seja um comportamento ainda sob seleção? Vamos ver o que futuros estudos nos dizem.

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Referências:

Coomes CM, Danner RM, Derryberry EP (2019) Elevated temperatures reduce discrimination between conspecific and heterospecific sexual signals. Animal Behavior 147: 9–15. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2018.10.024

Hurley LL, McDiarmid CS, Friesen CR, Griffih SC, Rowe M (2018) Experimental heatwaves negatively impact sperm quality in the zebra finch. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences 285(1871): 20172547. https://doi.org/10.1098/rspb.2017.2547

Mariette MM, Buchanan KL (2016) Prenatal acoustic communication programs offspring for high posthatching temperatures in a songbird. Science 353(6301): 812–814. https://doi.org/10.1126/science.aaf7049

McDiarmid CS, Naguib M, Griffith SC (2018) Calling in the heat: the zebra finch “incubation call” depends on heat but not reproductive stage. Behavioral Ecology 29(6): 1245–1254. https://doi.org/10.1093/beheco/ary123

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Arquivado em Comportamento, Conservação, Evolução, Ornitologia

Ter poucas fêmeas transforma jabutis machos em estupradores

por Piter Kehoma Boll

A guerra entre os sexos e os infindáveis conflitos que resultam disso são um tema comum em pesquisa comportamental e evolutiva e já  foi discutida aqui várias vezes.

Como sabemos bem, até mesmo por exemplos de nossa própria espécie, os machos raramente são bons pais, estando mais interessados em produzir tantos descendentes quanto possível com pouco esforço. As fêmeas, por outro lado, devido ao seu grande investimento em ovos (e geralmente outros recursos para a prole) são mais seletivas e não aceitam qualquer macho para acasalar.

Uma das soluções mais comuns para machos resolverem este conflito sexual é por copulação forçada, ou estupro como é chamado quando acontece com a nossa espécie. Às vezes essa copulação forçada é extrema, com machos deixando as fêmeas muito machucadas para fazê-las se renderem. Uma destas espécies violentas é o jabuti-de-Hermann, Testudo hermanni, um jabuti encontrado pelas áreas mediterrâneas da Europa.

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“Vou te dar um trato, sua safada!”. Esta foto de um macho jovem tentando montar numa fêmea adulta pode parecer engraçada, mas o sexo não é divertido para jabutis fêmeas. Foto do usuário Palauenco5 do Wikimedia.*

Copulação forçada é muito mais comum em espécies em que os machos são maiores e mais fortes que as fêmeas. Este não é o caso com jabutis, mas os machos de jabuti-de-Hermann encontraram uma forma de lidar com isso. Eles perseguem as fêmeas, às vezes por horas, empurrando-as, mordendo-as, às vezes ao ponto de fazê-las sangrarem, e eventualmente as pobres fêmeas se entregam. Também é comum que os machos “estimulem” a cloaca da fêmea com suas caudas pontudas, o que resulta numa cloaca inchada e às vezes em ferimentos sérios que deixam as fêmeas com cicatrizes e deformidades horríveis. Sim, não é uma face bonita da natureza.

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A cauda de um macho. Photo do usuário Bizarria do Wikimedia.**

Um estudo recente com duas populações de jabuti-de-Hermann na Macedônia revelou que a agressividade dos machos está relacionada com a disponibilidade de fêmeas. O grupo de pesquisadores estudou uma população em que a razão fêmea:macho era perto de 1:1 e outra com um número extremamente maior de machos ao ponto de haver uma fêmea para cada 17,5 machos.

Os resultados indicaram que na população mais balanceada a cópula forçada era menos comum e geralmente apenas fêmeas adultas apresentavam ferimentos causados por machos, enquanto que na população com mais machos a falta de fêmeas levou os machos a enlouquecerem ao ponto de forçar a cópula até com fêmeas imaturas. A situação como um todo é claramente maladaptativa, á que as fêmeas acabam feridas e os machos exaustos e nenhuma prole é gerada.

Eu só consigo ver duas saídas possíveis para uma população assim: ou fêmeas mais resistentes serão selecionadas ou a população vai se tornar extinta depois que todas as fêmeas morrerem por violência masculina.

Como podemos ver, conflito sexual é um desses efeitos colaterais deletérios que a seleção natural criou. Afinal ninguém é perfeito, nem mesmo as leis fundamentais da vida.

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Referência:

Golubović, A.; Arsovski, D.; Tomović, L.; Bonnet, X. (2018) Is sexual brutality maladaptive under high population density? Biological Journal of the Linnean Society 124(3): 394–402. https://doi.org/10.1093/biolinnean/bly057

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Esta obra está licenciada sob uma Licença Creative Commons de Atribuição e Compartilhamento Igual 4.0 Internacional.

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Sabe de nada, humano! Um genoma de planária desafia nosso entendimento de como a vida funciona

por Piter Kehoma Boll

Finalmente temos uma sequência consideravelmente completa de um genoma de planária, mais precisamente da planária Schmidtea mediterranea, a qual é um importante organismo-modelo para o estudo de células-tronco e regeneração.

Caso você não saiba, planárias possuem uma admirável capacidade de regeneração, de forma que até mesmo pedacinhos pequenos são capazes de se regenerar em um organismo completo. Elas são como um Wolverine da vida real, só que mais legais! Essa incrível habilidade é possível graças à presença de um grupo de células-tronco chamadas neoblastos que podem se diferenciar em qualquer tipo celular encontrado no corpo da planária. De fato, todas as células diferenciadas em planárias são incapazes de sofrer mitose, de forma que os neoblastos são responsáveis por constantemente repor células em todos os tecidos. Mas não estamos aqui para explicar os detalhes da regeneração de planárias. Estamos aqui para falar sobre o genoma de Schmidtea mediterranea!

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Olhe pra esses olhinhos vesgos dizendo “eu vou destruir tudo que vocês acham que sabem, humanos!”. Foto de Alejandro Sánchez Alvarado.*

Um genoma consideravelmente completo de S. mediterranea foi recentemente publicado e sua análise revela algumas características impressionantes.

Para começar, 61,7% do genoma de S. mediterranea é formado de elementos repetidos. Elementos repetidos são basicamente sequências de DNA que ocorrem em múltiplas cópias através do genoma de um organismo. Pensa-se que eles tenham origem em DNA de vírus que foi incorporado ao DNA do hospedeiro. Em humanos, cerca de 46% do genoma é composto de elementos repetidos. A maior parte dos elementos repetidos de S. mediterranea pertence a famílias não identificadas de retroelementos, assim sugerindo que eles são de famílias novas ainda não descritas. Essas repetições são muito longas, tendo mais de 30 mil pares de bases, algo não conhecido em outros animais. O único outro grupo de elementos repetidos com um tamanho similar é encontrado em plantas e conhecido como OGRE (Origin G-Rich Repeated Elements, algo como “elementos repetidos de origem ricos em G”). A longa repetição encontrada em Schmidtea foi então chamada de Burro (Big, unknown repeat rivaling Ogre, ou seja “repetição grande e desconhecida rivalizando com Ogre).

Mas certamente a coisa mais surpreendente sobre o genoma de S. mediterranea é a falta de muitos genes conservados que são encontrados na maioria dos eucariontes e que se pensava serem essenciais para as células funcionarem apropriadamente.

Schmidtea mediterranea não possui alguns genes responsáveis pelo reparo de quebras de cadeias duplas (DSBs, double-stranded breaks) no DNA, o que as tornaria muito suscetíveis a várias mutações e sensíveis a qualquer coisa que induza DSBs. Contudo, planárias são conhecidas por terem uma resistência extraordinária a radiação gama que induz DSBs. Elas possuem outros mecanismos de reparo ou nosso entendimento atual sobre o processo é falho?

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Vários genes “essenciais” e sua presença (em verde) ou ausência (em vermelho) em vários animais. Schmidtea mediterranea não possui nenhum deles. Imagem extraída de Grohme et al. (2018).*

Outro gene importante que não foi encontrado em S. mediterranea é o gene da Ácido Graxo Sintase (FASN, fatty acid synthase), que é essencial para um organismo sintetizar novos ácidos graxos. Planárias, portanto, dependeriam de lipídios adquiridos da dieta. Este gene também está ausente em platelmintos parasitas e a princípio se pensava ser uma adaptação ao parasitismo, mas como ele está ausente também em espécies de vida livre, esse não parece ser o caso. Seria uma sinapomorfia de platelmintos, isto é, um caractere que identifica esse clado de animais?

Isso não é o bastante pra pequena Schmidtea, no entanto. Mais do que isso, essa adorável planária parece não ter os genes MAD1 e MAD2, que são encontrados em virtualmente todos os eucariontes. Esses genes são responsáveis pelo Ponto de Controle da Assembleia do Fuso (SAC, Spindle Assembly Checkpoint), um passo importante durante a divisão celular que previne que as duas cópias de um cromossomo se separem antes que todos estejam conectados ao aparato do fuso. Isso garante que os cromossomos sejam distribuídos igualmente em ambas as células-filhas. Erros neste processo levam a aneuploidia (o número errado de cromossomos em cada célula-filha), que é a causa de algumas desordens genéticas como a síndrome de Down em humanos. Planárias não têm problema em distribuir seus cromossomos apropriadamente, então o que está acontecendo? Elas desenvolveram um novo modo de prevenir o caos celular ou, de novo, nosso atual entendimento sobre esse processo é falho?

Vamos esperar pelos próximos capítulos.

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Referência:

Grohme, M. A.; Schloissnig, S.; Rozanski, A.; Pippel, M.; Young, G. R.; Winkler, S.; Brandl, H.; Henry, I.; Dahl, A.; Powell, S.; Hiller, M.; Myers, E.; Rink, J. C. (2018). “The genome of Schmidtea mediterranea and the evolution of core cellular mechanisms”. Nature. doi:10.1038/nature25473

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Esta obra está licenciada sob uma Licença Creative Commons de Atribuição e Compartilhamento Igual 2.5 Genérica.

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Uma rã extinta que continua viva

por Piter Kehoma Boll

Híbridos, como você deve saber, são organismos que surgem do cruzamento de dois indivíduos de espécies diferentes. Uma mula, por exemplo, é um híbrido bem conhecido entre um cavalo e um jumento. Híbridos geralmente são estéreis, apesar de nem todos, e alguns possuem uma forma bem peculiar de continuar a existir ao usar um processo chamado de hibridogênese.

Híbridos que dependem de hibridogênese funcionam da seguinte maneira: há duas espécies originais, vamos chamá-las de A e B. Quando elas copulam uma com a outra, elas produzem uma prole híbrida, AB, que tem metade dos genes de um dos pais e metade do outro. Em híbridos “normais”, tais criaturas são completamente estéreis, incapazes de produzir gametas viáveis, ou podem dar origem a novas espécies híbridas ao produzir gametas misturados. Contudo, neste tipo peculiar de híbridos, chamados cléptons, as coisas funcionam de forma diferente.

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Pelophylax kl. hispanicus, o portador de um tesouro. Foto de Andreas Thomsen.*

Quando cléptons estão produzindo gametas, eles nunca recombinam os genomas dos dois pais, mas excluem o genoma de um deles e produzem gametas que possuem o genoma do outro pai. Por exemplo, o híbrido AB produz apenas gametas A, enquanto o genoma B é excluído. Isso significa que se AB cruza com um parceiro da espécie A, a prole será formada de indivíduos A puros. Se cruza com B, a prole conterá apenas novos híbridos AB.

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A rã comestível Pelophylax kl. esculentus é um clépton formado pelo cruzamento de P. lessonae e P. ridibundus. O clépton só produz gametas de P. ridibundus, eliminando o genoma de P. lessonae durante a meiose. (Foto do usuário Darekk2 do Wikimedia).**

Essa forma de reprodução é muito comum em rãs do gênero Pelophylax, como o exemplo visto na imagem acima. Outro ponto interessante sobre cléptons é que eles geralmente são incapazes de cruzar com outro clépton. Eles dependem de uma das espécies parentais para se reproduzirem, portanto “parasitando”-as.

Um artigo recentemente publicado sobre rãs Pelophylax reporta um caso peculiar no qual uma das espécies parentais está extinta. O clépton, conhecido como Pelophylax kl. hispanicus, é o resultado de P. bergeri cruzando com uma espécie agora extinta de Pelophylax. O caso é que os gametas que P. kl. hispanicus produz são da espécie extinta, mas eles só podem fertilizar gametas de P. bergeri. Em outras palavras, poderíamos dizer que a espécie extinta ainda está viva dentro do clépton, dependendo de P. bergeri para passar para a geração seguinte.

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Pelophylax kl. hispanicus é um clépton que mantém vivo o genoma de uma espécie extinta. Imagem extraída de Dubey & Dufresnes (2017).**

Os autores sugerem que talvez pudéssemos encontrar uma maneira de trazer a espécie extinta de volta, separada de P. bergeri. Apesar de o resultado de cruzar dois P. kl. hispanicus seja uma prole estéril, eles pensam que tentativas contínuas podem acabar revelando uma eventual prole fértil. Vale a pena tentar? Talvez. Mas de qualquer forma, este é mais um aspecto fascinante da natureza, não concorda?

Quantas outras espécies extintas podem estar vivendo de forma similar, presas dentro de um híbrido?

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Referências:

Wikipedia. Hybridogenesis in water frogs. Disponível em <https://en.wikipedia.org/wiki/Hybridogenesis_in_water_frogs&gt;. Acesso em 12 de outubro de 2017.

Dubey, S.; Dufresnes, C. (2017) An extinct vertebrate preserved by its living hybridogenetic descendant. Scientific Reports 7: 12768. https://dx.doi.org/10.1038/s41598-017-12942-y

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Sexta Selvagem: Tardígrado-Comum

por Piter Kehoma Boll

Pequenino e durão, nosso mais novo integrante da Sexta Selvagem pode ser encontrado escondido entre o musgo através da maior parte do planeta e talvez até além dele, porque se há uma espécie para a qual o espaço é tranquilo, essa espécie é o tardígrado-comum Milnesium tardigradum.

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Uma imagem de microscopia eletrônica de varredura de um espécime de tardígrado-comum em seu estado ativo. Foto extraída de Schokraie et al. (2012).*

Você já deve ter ouvido falar dos tardígrados (ou ursos-d’água como também são chamados), minúsculos animaizinhos rechonchudos que são capazes de suportar as mais extremas condições, tal como dessecação intensa, radiação e mesmo o vácuo do espaço. A maior parte dos dados referentes à resistência desses organismos vem do tardígrado-comum, a espécie mais amplamente distribuída do filo Tardigrada.

Medindo até 0.7 mm de comprimento, o tardígrado-comum tem 8 patas com garras nas pontas e é considerado um predador, alimentando-se de uma variedade de outros organismos pequenos, incluindo algas, rotíferos e nematódeos. Ele tem uma distribuição cosmopolita e é comumente encontrado vivendo no musgo, tal como o musgo-prateado já apresentado aqui.

Como membros do supergrupo Ecdysozoa (que também inclui artrópodes e nematódeos), os tardígrados sofrem ecdise, também chamada comumente de muda, um processo pelo qual eles trocam o exoesqueleto. No tardígrado comum, as fêmeas sempre depositam os ovos perto da época da muda. Antes de deixarem o exoesqueleto velho, as fêmeas depositam o cacho de ovos, que pode variar de 1 a 12 ovos, entre o exoesqueleto velho e o novo e geralmente continuam dentro do exoesqueleto antigo por várias horas após porem os ovos. Quando elas finalmente vão embora, os ovos permanecem dentro da pele velha, o que talvez os ajude a ficarem mais protegidos do perigo.

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Um conjunto de sete ovos é deixado num exoesqueleto vazio enquanto a fêmea vai embora. Foto de Carolina Biological Supply Company.**

Quando o habitat do tardígrado comum se torna muito seco, ele entra num estado chamado criptobiose, no qual o corpo se encolhe e o metabolismo para. Nesse estado, conhecido como tun, ele pode suportar altas doses de radiação e tanto pressões atmosféricas altas quanto a ausência de pressão, sobrevivendo mesmo no ambiente do espaço sideral. Ele não é invencível, contudo. A radiação em doses acima de 1000 Gy pode nem sempre matá-lo, mas sempre o deixa estéril, o que é, evolutivamente, basicamente a mesma coisa.

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Imagem de microscopia eletrônica de varredura de um tardígrado no estado tun. Foto extraída de Schokraie et al. (2012)*

De qualquer forma, a barata-americana é só um amador se tratando de sobrevivência quando comparada com o tardígrado comum.

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Referências:

Horikawa, D. D.; Sakashita, T.; Katagiri, C.; et al. (2009) Radiation tolerance in the tardigrade Milnesium tardigradumInternatonal Journal of Radiation Biology, 86(12): 843–848. http://dx.doi.org/10.1080/09553000600972956

Schokraie E, Warnken U, Hotz-Wagenblatt A, Grohme MA, Hengherr S, et al. (2012) Comparative proteome analysis of Milnesium tardigradum in early embryonic state versus adults in active and anhydrobiotic state. PLoS ONE 7(9): e45682. https://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0045682

Suzuki, A. C. (2003) Life history of Milnesium tardigradum Doyère (Tardigrada) under a rearing environment. Zoological Science 20(1): 49–57. https://doi.org/10.2108/zsj.20.49

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