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Uma rã extinta que continua viva

por Piter Kehoma Boll

Híbridos, como você deve saber, são organismos que surgem do cruzamento de dois indivíduos de espécies diferentes. Uma mula, por exemplo, é um híbrido bem conhecido entre um cavalo e um jumento. Híbridos geralmente são estéreis, apesar de nem todos, e alguns possuem uma forma bem peculiar de continuar a existir ao usar um processo chamado de hibridogênese.

Híbridos que dependem de hibridogênese funcionam da seguinte maneira: há duas espécies originais, vamos chamá-las de A e B. Quando elas copulam uma com a outra, elas produzem uma prole híbrida, AB, que tem metade dos genes de um dos pais e metade do outro. Em híbridos “normais”, tais criaturas são completamente estéreis, incapazes de produzir gametas viáveis, ou podem dar origem a novas espécies híbridas ao produzir gametas misturados. Contudo, neste tipo peculiar de híbridos, chamados cléptons, as coisas funcionam de forma diferente.

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Pelophylax kl. hispanicus, o portador de um tesouro. Foto de Andreas Thomsen.*

Quando cléptons estão produzindo gametas, eles nunca recombinam os genomas dos dois pais, mas excluem o genoma de um deles e produzem gametas que possuem o genoma do outro pai. Por exemplo, o híbrido AB produz apenas gametas A, enquanto o genoma B é excluído. Isso significa que se AB cruza com um parceiro da espécie A, a prole será formada de indivíduos A puros. Se cruza com B, a prole conterá apenas novos híbridos AB.

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A rã comestível Pelophylax kl. esculentus é um clépton formado pelo cruzamento de P. lessonae e P. ridibundus. O clépton só produz gametas de P. ridibundus, eliminando o genoma de P. lessonae durante a meiose. (Foto do usuário Darekk2 do Wikimedia).**

Essa forma de reprodução é muito comum em rãs do gênero Pelophylax, como o exemplo visto na imagem acima. Outro ponto interessante sobre cléptons é que eles geralmente são incapazes de cruzar com outro clépton. Eles dependem de uma das espécies parentais para se reproduzirem, portanto “parasitando”-as.

Um artigo recentemente publicado sobre rãs Pelophylax reporta um caso peculiar no qual uma das espécies parentais está extinta. O clépton, conhecido como Pelophylax kl. hispanicus, é o resultado de P. bergeri cruzando com uma espécie agora extinta de Pelophylax. O caso é que os gametas que P. kl. hispanicus produz são da espécie extinta, mas eles só podem fertilizar gametas de P. bergeri. Em outras palavras, poderíamos dizer que a espécie extinta ainda está viva dentro do clépton, dependendo de P. bergeri para passar para a geração seguinte.

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Pelophylax kl. hispanicus é um clépton que mantém vivo o genoma de uma espécie extinta. Imagem extraída de Dubey & Dufresnes (2017).**

Os autores sugerem que talvez pudéssemos encontrar uma maneira de trazer a espécie extinta de volta, separada de P. bergeri. Apesar de o resultado de cruzar dois P. kl. hispanicus seja uma prole estéril, eles pensam que tentativas contínuas podem acabar revelando uma eventual prole fértil. Vale a pena tentar? Talvez. Mas de qualquer forma, este é mais um aspecto fascinante da natureza, não concorda?

Quantas outras espécies extintas podem estar vivendo de forma similar, presas dentro de um híbrido?

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Referências:

Wikipedia. Hybridogenesis in water frogs. Disponível em <https://en.wikipedia.org/wiki/Hybridogenesis_in_water_frogs&gt;. Acesso em 12 de outubro de 2017.

Dubey, S.; Dufresnes, C. (2017) An extinct vertebrate preserved by its living hybridogenetic descendant. Scientific Reports 7: 12768. https://dx.doi.org/10.1038/s41598-017-12942-y

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*Creative Commons License
Esta obra está licenciada sob uma Licença Creative Commons de Atribuição e Compartilhamento Igual 3.0 Não Adaptada.

**Creative Commons License
Esta obra está licenciada sob uma Licença Creative Commons de Atribuição 4.0 Internacional.

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Arquivado em Evolução, Extinção

O que é uma espécie 1: Conceitos horizontais de espécie

por Piter Kehoma Boll

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O que é uma espécie?

Talvez para você isso possa soar como algo óbvio demais para pensar a respeito, mas na verdade o conceito de espécie é um dos tópicos mais intrigantes e controversos em biologia. Às vezes não é fácil distinguir uma espécie de outra e isso pode levar a problemas em várias áreas da biologia, incluindo não só sistemática, mas também ecologia, conservação e evolução.

Muitas vezes, é claro, dois indivíduos podem ser facilmente reconhecidos como espécies diferentes. Ninguém duvidaria que uma girafa e uma bananeira pertencem a espécies diferentes, certo?

Uma girafa e uma bananeira, certamente não são um casal. Imagens e Anna Cervova e Andrew Schmidt.
Uma girafa e uma bananeira, certamente não são um casal. Imagens e Anna Cervova e Andrew Schmidt.

Agora olhe para estas duas borboletas. Elas são espécies diferentes?

Duas borboletas muito similares. Danaus erippus (esquerda) e D. plexippus (direita). Fotos de Gabriela ruellan* (flickr.com/people/56823778@N00) e David Wagner.
Duas borboletas muito similares. Danaus erippus (esquerda) e D. plexippus (direita). Fotos de Gabriela ruellan* (flickr.com/people/56823778@N00) e David Wagner.

Como você pode ver agora, às vezes não é fácil dizer se um grupo de indivíduos forma uma ou mais espécies. Tentando resolver este problema, muitos conceitos sobre o que é uma espécie surgiram ao longo das décadas. Até 22 conceitos foram elaborados, tentando cobrir todos os tipos de situações relacionadas à diferenciação de espécies. Esses conceitos podem ser divididos em duas abordagens diferentes do problema: horizontal e vertical. Quando analisamos espécies de forma horizontal, olhamos para como elas são no presente, comparando populações de acordo com sua aparência, seu comportamento e sua distribuição. Por outro lado, uma abordagem vertical considera como as espécies acontecem ao longo do tempo, priorizando aspectos históricos e evolutivos.

Aqui farei uma rápida revisão dos três principais conceitos horizontais de espécie, que são os mais praticamente usados quando tentamos definir o que é uma espécie.

1. Conceito biológico de espécie

Provavelmente o conceito mais conhecido e mais aplicado. Ele define que uma espécie é um conjunto de organismos onde os indivíduos reconhecem um ao outro e procuram um ao outro para reprodução, assim mantendo uma intercomunicação de seus genes. Uma espécie biológica é isolada de outras espécies por aspectos intrínsecos ou extrínsecos que impedem entrecruzamento.

Em outras palavras, uma espécie biológica é um conjunto de organismos capaz de cruzar e ter prole fértil. Um exemplo clássico de duas espécies biológicas são o cavalo Equus ferus caballus e o burro Equus africanus asinus que podem cruzar e produzir a mula, mas ela é estéril.

Uma égua, Equus ferus caballus (esquerda), um burro, Equus africanus asinus (direita) e uma mula (centro). Fotos de 'Little Miss Muffit'* (flickr.com/people/42562654@N00)(égua), Adrian Pingstone (burro) e Dario Urruty (mula).
Uma égua, Equus ferus caballus (esquerda), um burro, Equus africanus asinus (direita) e uma mula (centro). Fotos de ‘Little Miss Muffit’* (flickr.com/people/42562654@N00)(égua), Adrian Pingstone (burro) e Dario Urruty (mula).

Apesar deste conceito se aplicar bem à maioria das plantas e dos animais, ele não se adapta a bactérias e outros microrganismos que se reproduzem apenas assexuadamente. Apesar disso, algumas espécies de plantas podem facilmente formar híbridos férteis entre espécies diferentes. Orquídeas são campeãs nisso, com muitas espécies híbridas surgindo do cruzamento de espécies do gênero Cattleya.

Cattleya forbesii (esquerda), C. guttata (direita) e seu híbrido, Cattleya x dayana (centro). Esse é um híbrido fértil que ocorre naturalmente. Fotos de Dr. Volkmar Rudolf (C. forbesii), usuário do Wikimedia Commons Orchi (commons.wikimedia.org/wiki/User:Orchi)(C. guttata) e Adilson A. Filho (www.flickr.com/people/adilsfilho/)(C. x dayana).
Cattleya forbesii (esquerda), C. guttata (direita) e seu híbrido, Cattleya × dayana (centro). Esse é um híbrido fértil que ocorre naturalmente. Fotos de Dr. Volkmar Rudolf (C. forbesii), usuário do Wikimedia Commons Orchi (commons.wikimedia.org/wiki/User:Orchi)(C. guttata) e Adilson A. Filho (www.flickr.com/people/adilsfilho/)(C. × dayana).

2. Conceito ecológico de espécie

Uma espécie ecológica é um conjunto de organismos pertencendo a uma única linhagem ou linhagens proximamente relacionadas que basicamente ocupam o mesmo nicho no ecossistema, isto é, possuem o mesmo habitat, os mesmos hábitos e as mesmas necessidades por recursos e condições para sobreviver.

Devido ao fato de diferentes espécies usarem recursos ecológicos diferentes, elas tendem a se tornar diferentes em aspecto, comportamento e localização, assim isolando uma da outra. Talvez elas fossem capazes de cruzar, mas isso não costuma acontecer porque vivem em locais diferentes e se reproduzem em épocas diferentes.

Duas espécies de lombrigas, Ascaris lumbricoidesA. suum, são proximamente relacionadas e similares em forma, mas a primeira parasita humanos e a segunda, porcos, de forma que estão isoladas por usarem diferentes habitats.

Imagens de Ascaris lumbricoides e A. suum. Quase idênticas, mas vivendo em diferentes hospedeiros. Imagens dos Centos de Controle e Prevenção de Doenças, governo federal dos EUA, e de nematodes.org, respectivamente.
Imagens de Ascaris lumbricoides e A. suum. Quase idênticas, mas vivendo em diferentes hospedeiros. Imagens dos Centos de Controle e Prevenção de Doenças, governo federal dos EUA, e de nematodes.org, respectivamente.

Outro exemplo inclui o urso-pardo Ursus arctos e o urso-polar Ursus maritimus. Apesar de viverem em habitats diferentes e possuírem comportamentos diferentes, incluindo o fato de o urso-pardo preferir copular em terra e o urso-polar em água, diversos híbridos são conhecidos, incluindo espécimes selvagens, e eles são férteis, de maneira que pelo conceito biológico eles pertenceriam a uma única espécie, mesmo que por aspectos ecológicos eles sejam bem diferentes.

Indivíduo taxidermizado de "urso-polardo", um híbrido de urso-polar e urso-pardo, em Rothschild Museum, Tring, Inglaterra. Foto de Sarah Hartwell*.
Indivíduo taxidermizado de “urso-polardo”, um híbrido de urso-polar e urso-pardo, em Rothschild Museum, Tring, Inglaterra. Foto de Sarah Hartwell*.

3. Conceito fenético de espécie

Este conceito define basicamente que uma espécie é um conjunto de organismos que é similar o bastante, isto é, a similaridade é o critério primário para definir uma espécie. Diferente dos dois conceitos anteriores, este simplesmente considera que espécies existem, mas não justifica como elas vieram a ser.

Apesar da aparente inacurácia para definir espécies naturais, este é na verdade o método primário usado para diferenciar espécies. Quando uma nova espécie é descrita, ela geralmente é definida por comparação a espécies já conhecidas, realçando aspectos morfológicos e comportamentais.

Duas belas espécies de arara, a arara-canindé Ara ararauna e a araracanga Ara macao, são bem diferentes em coloração e assim consideradas espécies diferentes. Seus habitats se sobrepõem na natureza, mas elas não produzem híbridos, exceto em cativeiro, e esses não são férteis.

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Arara-canindé, Ara ararauna (esquerda), araracanga, Ara macao (direita) e seu híbrido estéril, arara-catalina (centro). Fotos do usuário do Wikimedia Commons Fiorellino* (A. ararauna), de Matthew Romack* (www.flickr.com/people/stoichiometry/) (A. macao) e usuário do Wikimedia Commons Arkansas Lad* (arara-catalina).

Contudo este conceito não funciona sempre. Um exemplo típico  é quando consideramos duas espécies de moscas-das-frutas, Drosophila persimilisD. pseudoobscura. Elas parecem quase idênticas, mas quando postas juntas elas jamais reproduzem, indicando que na verdade não pertencem à mesma espécie.

Duas espécies diferentes que são quase idênticas, Drosophila persimilis (esquerda) e D. pseudoobscura (direita). Fotos de BIO Photography Group*, Biodiversity Institute of Ontario.
Duas espécies diferentes que são quase idênticas, Drosophila persimilis (esquerda) e D. pseudoobscura (direita). Fotos de BIO Photography Group*, Biodiversity Institute of Ontario.

Espero que agora você esteja começando a ver por que não é fácil dizer onde uma espécie começa e a outra termina. Talvez não haja tal coisa como espécies, afinal, ao menos não como pensamos nelas.

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Referências:

Mayden, R. L. 1997. A hierarchy of species concepts: the denoument in the saga of the species problem, in M. F. Claridge, H. A. Dawah and M. R. Wilson (eds.), Species: The units of diversity, London: Chapman and Hall, 381-423

Ridley, M. 2004. Evolution. Blackwell Publishing. ISBN 1-4051-0345-0.

Smith, D., Lushai, G., & Allen, J. 2005. A classification of Danaus butterflies (Lepidoptera: Nymphalidae) based upon data from morphology and DNA Zoological Journal of the Linnean Society, 144 (2), 191-212 DOI:10.1111/j.1096-3642.2005.00169.x

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* Estas imagens estão licenciadas sob licenças Creative Commons, mantidas por seus respectivos donos.

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Arquivado em Ecologia, Evolução, Sistemática, Taxonomia

Por que todo mundo ri de Williamson, o “melhor amigo” de Lynn Margulis

por Piter Kehoma Boll

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O que você pensaria se alguém chegasse em você e dissesse que o seu caracol de estimação acidentalmente engravidou e você é o pai? Ou você foi ao médico e ele lhe disse “parabéns, você está grávida e o pai é um ouriço-do-mar”. Com certeza você sentiria orgulho, não é?

Bem, se você pensa que isso é um absurdo ridículo, você está certo! Mas adivinhe, há um cientista sênior (isto é, muito velho) alegando que tal coisa acontece na natureza o tempo todo! E qual é o seu nome? Donald I. Williamson.

Donald I. Williamson. Encontrei essa foto (a única), num blog polonês  (biokompost.wordpress.com). Infelizmente eu não falo polonês... ainda.
Donald I. Williamson. Encontrei essa foto (a única), num blog polonês (biokompost.wordpress.com). Infelizmente eu não falo polonês… ainda.

Nascido em 1922, ele é um planctologista e carcinologista britânico, já aposentado, é claro. Mas pelo menos desde 1987 vem publicando uma série de artigos estranhos afirmando que híbridos entre diferentes filos de animais aconteceram muitas vezes durante a história do reino animal.

Tudo começou, como já mencionado, em 1987, em seu artigo “Incongruous Larvae and the Origin of some Invertebrate Life-Histories” (Larvas Incongruentes e a Origem da História de Vida de alguns Invertebrados), onde ele considera as enormes diferenças entre adultos e larvas em muitos animais, primeiramente considerando echinodermos em especial. Sua ideia “revolucionária” é que larvas e adultos evoluíram separadamente em diferentes linhagens de animais e mais tarde se tornaram uma espécie única por hibridização. Ele alega isso incialmente com a citação de trabalhos que sugerem a possibilidade de transferência horizontal de genes entre organismos distantemente relacionados, principalmente causada por vírus levando uma quantidade pequena do DNA do hospedeiro de um organismo para o outro. Assim ele aparentemente pensou “Se é possível levar um gene de um animal para outro, por que isso não poderia acontecer com o genoma inteiro?”.

Equinodermos, suas primeiras vítimas, são considerados como tendo hibridizado com hemicordados, assim explicando porque a larva dos dois grupos é tão similar. Ao final, ele admite que não fez qualquer pesquisa em relação a todos ou a maioria dos trabalhos recentes sobre desenvolvendo e filogenia dos grupos alvos.

Uma estrela do mar (Echinoderma) e um balanoglosso (Hemichordata). Certamente um casal adorável. Fotos por Mike Murphy e Philcha, da Wikipedia.
Uma estrela-do-mar (Echinoderma) e um balanoglosso (Hemichordata). Certamente um casal adorável. Fotos por Mike Murphy e Philcha, da Wikipedia.

Aqui é interessante citar um trabalho por Švácha (1992) estudando os discos imaginais em larvas de insetos holometábolos (aqueles com estágios de larva, pupa e adulto). Discos imaginais são regiões de células aparentemente não diferenciadas em larvas de insetos e inicialmente consideradas como a fonte da maioria das características dos adultos não encontradas em larvas, bem como responsáveis pela substituição dos órgãos das larvas por novos em adultos, como as antenas da larva sendo substituídas por novas durante a transição de um estágio para outro. Švácha percebeu, no entanto, que isso na verdade não acontece e que discos imaginais somente ajudam a desenvolver estruturas larvais, mas não as substituem por novas. Ou seja, a forma adulta dos insetos não vem de um segundo “embrião” escondido dentro da larva.

É claro que Williamson ignorou esse artigo e muitos outros e em 2001 trouxe outro argumento para se sustentar: uma falácia.

Você pode ou não saber, mas a teoria endossimbionte sugere que organelas intracelulares, como mitocôndrias e cloroplastos, se originaram de bactérias associadas a células eucarióticas. Pode-se então supor que a função de organelas intracelulares existiu antes das próprias organelas, assim para Williamson foi completamente lógico assumir que as características de larvas existiram antes dos animais terem larva.

Como se ele estivesse num estado frenétco, Williamson começou a descarregar toneladas de hibridizações “perfeitamente possíveis” entre grupos animais. Para citar algumas:

  • Larvas de turbelários vieram de rotíferos
  • Larvas de equinodermos vieram de hemicordados
  • Larvas de tunicados vieram de Appendiculata (um grupo antigo que compreendia artrópodes, anelídeos, rotíferos e outros)
Um policladido (Turbellaria) e um 'animal-roda' (Rotífera). Outro casal adorável. Fotos por Dr. James P. McVey do NOAA Sea Grant Program; e Absolutecaliber, da Wikipedia.
Um policladido (Turbellaria) e um ‘animal-roda’ (Rotifera). Outro casal adorável. Fotos por Dr. James P. McVey do NOAA Sea Grant Program; e Absolutecaliber, da Wikipedia.

E para deixar ainda mais bizarro, ele sugeriu que a blástula dos embriões animais veio de uma hibridização com Volvocales, um grupo de algas verdes!

De acordo com Williamson (2001), a blástula de embriões de animais veio de uma hibridização com uma alga do grupo Volvocales (esquerda). Fotos pela Agência de Proteção Ambiental, Governo Federal dos EUA; e Pearson Scott Foresman, da Pearson Company.
De acordo com Williamson (2001), a blástula de embriões de animais veio de uma hibridização com uma alga do grupo Volvocales (esquerda). Fotos pela Agência de Proteção Ambiental, Governo Federal dos EUA; e Pearson Scott Foresman, da Pearson Company.

E como você também pode ver ao ler seu trabalho, a maioria de suas referências são seus próprios trabalhos anteriores, obviamente indicando uma falta de interesse em qualquer estudo REAL tentando entender a origem de diferenças entre larvas e adultos. Também vale a pena notar que Williamson possuía uma fobia incomum pelos nomes das classes de equinodermos, visto que a terminação -oidea era incômoda demais para ele para ser vista em algo que não fosse uma superfamília.

Em 2006, Minelli et al. apresentaram uma revisão interessante de pesquisas considerando o desenvolvimento de artrópodes de formas larvais para adultos, onde uma das explicações possíveis para a drástica mudança ocorrente em larvas de insetos holometábolos não é nada mais completo que uma forma de “neotenia”, isto é, quando estágios iniciais de desenvolvimento duram mais tempo no ciclo de vida de um organismo. Neste caso, a coisa provável que ocorre é que a larva de insetos holometábolos são algo como embriões bem desenvolvidos e móveis; nada tão estranho, certo? E adivinhe? Em toda a revisão não há uma única menão a Williamson, e nós todos podemos imaginar por quê…

No mesmo ano, Williamson ataca novamente com outro papel, desta vez afirmando que a explosão cambriana ocorreu devido ao grande número de hibridizações com transferência larval e, como em todos os seus trabalhos anteriores, usa o argumento de que “a seleção natural não pode explicar tais divergências entre adultos e larvas”. Nós tabém podemos perceber que ele ignora completamente todas as publicações recentes relacionadas a filogenética e genômica e, ao menos ao que parece para mim, ignore qualquer coisa relacionada a teorias evolutivas que não seja “A Origem das Espécies” de Darwin e os trabalhos de Lynn Margulis (por quem ele parece ter alguns sentimentos passionais desesperados).

E então novamente, em 2009, ele aparece com outro artigo, este publicado na PNAS, entitulado “Caterpillars evolved from onychophorans by hybridogenesis” (Lagartas evoluíram de onicóforos por hibridogênese), onde ele persiste em suas ideias absurdas, afirmando que lagartas surgiram de uma mariposa fêmea sendo acidentalmente fertilizada por um onicóforo macho, e ele continua ignorando qualquer coisa relacionada a dados moleculares, atacando as ideias de Darwin e Haeckel mais uma vez e citando somente trabalhos que, pelo seu ponto de vista limitado, poderiam suportar de alguma forma suas ideias incongruentes. Todos os artigos publicados durante estes mais de 20 anos em que ele passou afirmando a mesma bobagem, como um pastor fanático numa igreja, foram deixados de lado.

"Com licença,senhorita, mas você acabou de ser fecundada pelo meu sêmen." Os dois pais originais de uma lagarta, de acordo com Williamson, teriam sido um onicóforo e uma mariposa. Fotos por Thomas Stromberg e Jonathon Combes.
“Com licença,senhorita, mas você acabou de ser fecundada pelo meu sêmen.” Os dois pais originais de uma lagarta, de acordo com Williamson, teriam sido um onicóforo e uma mariposa. Fotos por Thomas Stromberg e Jonathon Combes.

Enfim, este trabalho ganhou uma repercussão maior que os anteriores e muitos cientistas manifestaram sua indignação por ele, de forma que por dois meses o artigo foi suspendido de publicação impressa, até que finalmente apareceu impresso na edição de novembro daquele ano (2009).

Agora, falando sério, como é possível que uma ideia tão ridícula foi aceita para publicação neste século, depois de todos os pesquisadores sérios preocupados com a filogenia e ontogenia de animais?

Bom, foi possível por uma razão: Lynn Margulis. Foi ela quem aprovou o artigo, através de uma rota de submissão que permitia a membros da Academia Nacional de Ciências dos Estados Unidos gerenciar a revisão do manuscrito de um colega. Mas por que Lynn Margulis apoiaria tal ideia de um velho “cientista” aposentado e fora de si? Eu diria que é porque ela estava bem fora de si também.

Lynn Margulis. Foto por Javier Pedreira.
Lynn Margulis. Foto por Javier Pedreira.

Se você conhece Lynn Margulis, você também sabe que ela já foi uma bióloga brilhante com ideias desafiadoras, ajudando a tornar a teoria endossimbionte conhecida e eventualmente aceita para explicar a origem de cloroplastos e mitocôndrias. Mas em seus últimos anos (ela faleceu em 22 de Novembro de 2011) ela começou a atacar ideias bem suportadas em ciência de uma forma meio irracional, como afirmando que AIDS não é causada pelo HIV.

Quando este último trabalho de Williamson foi liberado para impressão, o mesmo número trouxe um desafio pelo zoólogo Gonzalo Giribet e um artigo por Hart & Grosberg rejeitando as ideias de Williamson baseados em todos os dados moleculares já disponíveis que claramente indicam que insetos holometábolos não possuem genes onicóforos de forma alguma para explicar tanta besteira.

Aparentemente Williamson preparou uma breve resposta, mas ela não foi liberada para publicação.

Assim, após ler isso, penso que qualquer um pode entender por que ninguém pode levá-lo a sério. Ou você pode de alguma forma acreditar que possa ficar grávida de uma água-viva enquanto está nadando no mar?

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Referências:

Abbott, A., Brumfiel, G., Dolgin, E., Hand, E., Sanderson, K., Van Noorden, R., & Wadman, M. 2009. Whatever happened to …? Nature DOI:10.1038/news.2009.1162

Giribet, G. 2009. On velvet worms and caterpillars: Science, fiction, or science fiction? Proceedings of the National Academy of Sciences, 106 (47), e131 DOI:10.1073\pnas.0910279106

Hart, M., & Grosberg, R. 2009. Caterpillars did not evolve from onychophorans by hybridogenesis Proceedings of the National Academy of Sciences, 106 (47), 19906-19909 DOI: 10.1073/pnas.0910229106

Minelli, A., Brena, C., Deflorian, G., Maruzzo, D., & Fusco, G. 2006. From embryo to adult—beyond the conventional periodization of arthropod development Development Genes and Evolution, 216 (7-8), 373-383 DOI:10.1007/s00427-006-0075-6

Švácha, P. 1992. What Are and What Are Not imaginal Discs: Reevaluation of Some Basic Concepts (Insecta, Holometabola) Developmental Biology, 154, 101-117

Williamson, D. 1987. Incongruous larvae and the origin of some invertebrate life-histories Progress In Oceanography, 19 (2), 87-116 DOI: 10.1016/0079-6611(87)90005-X

Williamson, D. 2001. Larval transfer and the origins of larvae Zoological Journal of the Linnean Society, 131 (1), 111-122 DOI: 10.1006/zjls.2000.0252

Williamson, D. 2006. Hybridization in the evolution of animal form and life-cycle Zoological Journal of the Linnean Society, 148 (4), 585-602 DOI:10.1111/j.1096-3642.2006.00236.x

Williamson, D. 2009. Caterpillars evolved from onychophorans by hybridogenesis Proceedings of the National Academy of Sciences DOI:10.1073/pnas.0908357106

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