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Meio macho, meio fêmea: os incríveis animais ginandromorfos

por Piter Kehoma Boll

Em espécies dioicas, isto é, aquelas em que machos e fêmeas são organismos separados, o dimorfismo sexual é muito comum. É geralmente possível dizer se um indivíduo é macho ou fêmea apenas por características externas, como o padrão de cor, o tamanho ou a proporção de diferentes partes do corpo.

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Macho (esquerda) e fêmea (direita) de Malurus cyaneus. Um caso de forte dimorfismo sexual. Foto do usuário Benjamint444 do Wikimedia.*

Vertebrados e artrópodes são certamente os dois filos em que o dimorfismo sexual é melhor conhecido e encontrado muito frequentemente. Veja, por exemplo, as aves acima e as aranhas abaixo.

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Uma fêmea (esquerda) e um macho (direita) da aranha Argiope apensa. A diferença em tamanho é mais do que evidente. Foto do usuário Sanba38 do Wikimedia.*

Os mecanismos que levam ao dimorfismo sexual são geralmente os mesmos que levam a diferenças no sexo em si. Em mamíferos, aves e artrópodes, é geralmente devido a diferenças nos cromossomos. Em outros grupos, como crocodilos e serpentes, ele pode ser simplesmente resultado da temperatura de incubação. Não é incomum encontrar desvios desta dicotomia “ideal” com organismos mostrando combinações cromossômicas incomuns ou outras características que originam formas intermediárias, tais como indivíduos hermafroditas ou andróginos. Temos muito disso na nossa própria espécie!

Há, contudo, uma mistura de macho e fêmea muito mais intrigante e impressionante que geralmente é encontrada em artrópodes. Conhecida como ginandromorfismo, este fenômeno cria espécimes com caracteres masculinos e femininos misturados formando um mosaico no qual uma parte do corpo é macho e outra é fêmea. E essa distribuição é geralmente bilateral, com um lado do corpo sendo macho e o outro sendo fêmea.

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Ginandromorfo da azul-comum (Polyommatus icarus). Macho do lado esquerdo e fêmea do lado direito. Foto de Burkhard Hinnersmann.*

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Ginandromorfo do bicho-pau-da-Malásia (Heteropteryx dilatata). Macho no lado esquerdo e fêmea no lado direito. Foto do usuário Acrocynus do Wikimedia.*

Um artigo recente de Labora & Pérez-Miles (2017) descreve o primeiro registro de ginandromorfismo em uma aranha migalomorpha (i.e., uma caranguejeira). Como as imagens não são distribuídas numa licença aberta ou de criação comum, não posso publicá-las aqui, mas você pode ler o artigo de graça graças ao nosso mais amado deus, SciHub.

As causas do ginandromorfismo não são sempre claras, mas a maioria das vezes ele parece ser resultado de deficiências cromossômicas na mitose durante os primeiros estágios de desenvolvimento embrionário. Assim, é mais comum de ocorrer em indivíduos que eram originalmente heterogaméticos, i.e., eles tinham dois cromossomos sexuais diferentes em seu zigoto.

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Um cardeal ginandromorfo (Cardinalis cardinalis). Foto de Gary Storts.**

O ginadromorfismo não deve ser confundido com quimerismo, um fenômeno similar no qual um indivíduo é o resultado da fusão de dois embriões diferentes.

Agora me diga, a natureza não é fascinante em cada detalhe?

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Referências e leitura complementar:

Jones, S. R.; Philips Jr., S. A. (1985) Gynandromorphism in the ant Pheidole dentata Mayr (Hymenoptera: Formicidae). Proceedings of the Entomological Society of Washington, 87(3): 583–586.

Laborda, A.; Pérez-Miles, F. (2017) The first case of gynandry in Mygalomorphae: Pterinochilus murinus, morphology and comments on sexual behavior.  Journal of Arachnology, 45(2): 235–237. https://doi.org/10.1636/JoA-S-049.1

Labruna, M. B.; Homem, V. S. F.; Heinemman, M. B.; Ferreira Neto, J. S. (2000) A case of gynandromorphism in Amblyomma oblongoguttatum (Acari: Ixodidae). Journal of Medical Entomology, 37(5): 777–779.

Olmstead, A. W.; LeBlanc, G. A. (2007) The environmental-endocrine basis of gynandromorphism (intersex) in a crustacean. International Journal of Biological Sciences 3(2): 77–84.

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*Creative Commons License
Esta obra está licenciada sob uma Licença Creative Commons de Atribuição e Compartilhamento Igual 3.0 Não Adaptada.

**Creative Commons License
Esta obra está licenciada sob uma Licença Creative Commons de Atribuição Sem Derivações 2.0 Genérica.

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Arquivado em Aranhas, Entomologia

Conflito de Gênero: Quem é o homem na relação?

por Piter Kehoma Boll

Todo mundo com algum conhecimento em evolução ouviu falar de conflito sexual, como machos e fêmeas têm diferentes interesses durante a reprodução, e seleção sexual, isto é, como um sexo pode influenciar a evolução do outro.

Organismos sexuais são quase sempre definidos pela presença de dois sexos: masculino e feminino. O sexo masculino é aquele que produz o menor gameta (célula sexual) e o sexo feminino é aquele que produz o maior gameta. O gameta masculino é geralmente produzido em grande quantidade, porque como é pequeno, é barato de fabricar. Por outro lado, o gameta feminino é produzido em pequena quantidade, porque seu grande tamanho o torna um gameta caro.

Uma imagem clássica de um gameta masculino (espermatozoide) chegando a um gameta feminino (ovócito) durante a fertilização. Veja a impressionante diferença em tamanho.

Uma imagem clássica de um gameta masculino (espermatozoide) chegando a um gameta feminino (ovócito) durante a fertilização. Veja a impressionante diferença em tamanho.

Como pode-se ver facilmente, a fêmea põe muito mais recursos na produção de um único descendente que um macho. Como resultado, as fêmeas costumam ser muito seletivas em relação a quem terá a honra de fertilizar seus ovos. Os machos precisam provar que são merecedores da paternidade, e a escolha da fêmea, através das gerações, aumenta características masculinas que elas julgam atraentes. Um exemplo clássico é o pavão.

O pavão é um dos exemplos mais famosos de como a seleção sexual pode guiar a evolução de espécies dioicas. Foto de Oliver Pohlmann.

O pavão é um dos exemplos mais famosos de como a seleção sexual pode guiar a evolução de espécies dioicas. Foto de Oliver Pohlmann.

Existem muitas exceções, é claro, a maioria delas guiadas pelo ambiente social das espécies ou devido a um ambiente natural incomum que possa aumentar o investimento masculino. Mas tudo isso se refere a espécies dioicas, isto é, espécies as quais machos e fêmeas são organismos separados. Mas o que acontece se você é parte de uma espécie hermafrodita, portanto sendo macho e fêmea ao mesmo tempo? Você simplesmente acasala com todo mundo? São todos versáteis todas as vezes que vão pra cama?

Bem, há uma grande diversidade nestes organismos, mas todos os princípios do conflito sexual ainda são válidos. Mesmo que você seja macho e fêmea ao mesmo tempo, você ainda tem o desejo de fertilizar tantos ovos quanto possível com seu esperma barato enquanto escolhe com cuidado quem é digno de fertilizar seus próprios ovos. O grande problema é que todos os outros querem o mesmo.

"Vamos lá, benzinho. Me deixa te fertilizar." "Você vai me deixar te fertilizar também?" Foto de Jangle1969, usuário do Wikimedia.*

“Vamos lá, benzinho. Me deixa te fertilizar.”
“Você vai me deixar te fertilizar também?”
Foto de Jangle1969, usuário do Wikimedia.*

Imagine que você é um hermafrodita com um punhado de ovos caros e um montão de esperma barato. Você está interessado em copular e sai para a caçada. Eventualmente você encontra outro indivíduo com as mesmas intenções. Vocês se olham nos olhos, se aproximam e começam a conversar. Vamos supor que você não achou o outro muito atraente para ser o pai dos seus filhos, mas você quer ser o pai dos filhos dele.

“Então, quais são suas preferências?” você pergunta.
“No momento eu quero ser o macho” responde o outro.

“Droga!”, você pensa. Vocês dois querem a mesma coisa. Vocês querem desempenhar o mesmo papel sexual, de forma que há um conflito de interesses ou, como é chamado, um “conflito de gênero”. Neste caso, em se tratando de comportamento sexual em biologia, a palavra gênero se refere ao papel que você desempenha no sexo. Quem vai ser o homem da relação?

Diante desse conflito, este dilema do hermafrodita, vocês dois precisam achar uma solução. Há quatro possíveis desfechos:

1. Você insiste em ser o macho e seu parceiro aceita fazer o papel de fêmea contra sua vontade. Você vence, o outro perde.
2. Seu parceiro insiste em ser o macho e você aceita fazer o papel de fêmea contra sua vontade. O outro vence, você perde.
3. Vocês dois insistem em ser o macho. O sexo não acontece e vocês dois vão para casa sem terem ido para a cama.
4. Vocês dois aceitam desempenhar os dois papéis. O sexo acontece e vocês entregam seu esperma com sucesso, mas são forçados a aceitar o esperma do outro cara também.

O pior para você é não ser capaz de entregar seu esperma, como queria. Assim 2 e 3 são os piores desfechos. 1 é o melhor desfecho para você, mas como você vai convencer seu parceiro a ser o perdedor? Assim, a melhor solução para todos é a 4. Nenhum dos dois está completamente feliz nem completamente frustrado.

As minhocas usam a posição 69 para trocar esperma. Foto de Beentree, usuário do Wikimedia.*

As minhocas usam a posição 69 para trocar esperma. Foto de Beentree, usuário do Wikimedia.*

Mas isso é o fim? Não necessariamente. O comportamento de acasalamento mais estável numa população é de fato aceitar fazer os dois papéis, mas as coisas podem continuar depois de você dar um beijo de despedida no seu companheiro. Agora você precisa lidar com seleção pós-copulatória.

Você fez sexo, entregou seu esperma, mas recebeu esperma em troca. Um esperma de baixa qualidade, em sua opinião. Você não vai deixá-lo fertilizar seus ovos, vai? Claro que não! Assim, tão logo seu parceiro sumiu de vista, você simplesmente cospe o esperma antes que ele atinja seus ovos! Ele nunca vai saber.

Um par de platelmintos, Macrostomum sp., acasalando. Veja como o branco, ao final, se curva sobre si mesmo e suga o esperma do outro cara para fora do poro feminino de forma a se livrar dele. Imagem extraída de Schärer et al. (2004) [veja referências].

Um par de platelmintos, Macrostomum sp., acasalando. Veja como o branco, ao final, se curva sobre si mesmo e suga o esperma do outro cara para fora do poro feminino de forma a se livrar dele. Imagem extraída de Schärer et al. (2004) [veja referências].

E assim você passou a perna no seu parceiro! Você aceitou receber o esperma dele em troca do seu próprio, mas depois você o descartou assim que seu parceiro foi embora. Você é demais! Certo? Mas… espera! E se ele fez o mesmo? E se o seu esperma também foi descartado?

Você não pode arriscar isso. Isso seria pior do que não ter copulado pra início de conversa, porque você teria desperdiçado energia e esperma por nada! Mas como garantir que o esperma permaneça onde deve estar?

Uma estratégia é incluir algumas cerdas rígidas em seus espermatozoides de forma que eles se prendam à parede interna da cavidade feminina e não possam ser removidos. Os espermatozoides funcionam como espinhos que entram facilmente mas são muito difíceis de serem puxados de volta. É isso que alguns platelmintos fazem.

Duas estratégias usadas por espécies de Macrostomum para forçar o parceiro a pegar seu esperma. (A) Uma espécie na qual dois indivíduos trocam esperma, mas depois tentam se livrar do esperma do parceiro, evoluíram espermatozoides com cerdas que os seguram na cavidade feminina. (B) Outras espécies evoluíram um comportamento mais agressivo, no qual eles injetam o esperma no parceiro usando um estilete (pênis) com uma ponta afiada capaz de perfurar o corpo. Neste caso não há necessidade de ter espermatozoides com cerdas.

Duas estratégias usadas por espécies de Macrostomum para forçar o parceiro a pegar seu esperma. (A) Uma espécie na qual dois indivíduos trocam esperma, mas depois tentam se livrar do esperma do parceiro, evoluíram espermatozoides com cerdas que os seguram na cavidade feminina. (B) Outras espécies evoluíram um comportamento mais agressivo, no qual eles injetam o esperma no parceiro usando um estilete (pênis) com uma ponta afiada capaz de perfurar o corpo. Neste caso não há necessidade de ter espermatozoides com cerdas. Imagem extraída de Schärer et al. (2011) [veja referências]

Outras espécies evoluíram uma abordagem mais agressiva. Elas armaram seus pênis com uma ponta afiada que perfura o corpo do parceiro, forçando-o a receber o esperma. O esperma é injetado nos tecidos do parceiro e nada em direção aos ovos.

Ambas as estratégias podem parecer soluções maravilhosas para o macho, mas lembre-se de que eles são hermafroditas, então tudo pode ser usado contra eles mesmos! E esse é o grande dilema do hermafrodita, ou o paradoxo final do hermafrodita. Eles estão constantemente tentando vencer a si mesmos.

A evolução não é incrível?

Veja também: Endosperma: o pivô do conflito sexual em angispermas.

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Referências e leitura complementar:

Anthes, N., Putz, A., & Michiels, N. (2006). Hermaphrodite sex role preferences: the role of partner body size, mating history and female fitness in the sea slug Chelidonura sandrana Behavioral Ecology and Sociobiology, 60 (3), 359-367 DOI: 10.1007/s00265-006-0173-5

Janicke, T., Marie-Orleach, L., De Mulder, K., Berezikov, E., Ladurner, P., Vizoso, D., & Schärer, L. (2013). SEX ALLOCATION ADJUSTMENT TO MATING GROUP SIZE IN A SIMULTANEOUS HERMAPHRODITE Evolution, 67 (11), 3233-3242 DOI: 10.1111/evo.12189

Leonard, J. (1990). The Hermaphrodite’s Dilemma Journal of Theoretical Biology, 147 (3), 361-371 DOI: 10.1016/S0022-5193(05)80493-X

Leonard, J., & Lukowiak, K. (1991). Sex and the simultaneous hermaphrodite: testing models of male-female conflict in a sea slug, Navanax intermis (Opisthobranchia) Animal Behaviour, 41 (2), 255-266 DOI: 10.1016/S0003-3472(05)80477-4

Marie-Orleach, L., Janicke, T., & Schärer, L. (2013). Effects of mating status on copulatory and postcopulatory behaviour in a simultaneous hermaphrodite Animal Behaviour, 85 (2), 453-461 DOI: 10.1016/j.anbehav.2012.12.007

Schärer, L., Joss, G., & Sandner, P. (2004). Mating behaviour of the marine turbellarian Macrostomum sp.: these worms suck Marine Biology, 145 (2) DOI: 10.1007/s00227-004-1314-x

Schärer, L., Littlewood, D., Waeschenbach, A., Yoshida, W., & Vizoso, D. (2011). Mating behavior and the evolution of sperm design Proceedings of the National Academy of Sciences, 108 (4), 1490-1495 DOI: 10.1073/pnas.1013892108

Schärer, L., Janicke, T., & Ramm, S. (2015). Sexual Conflict in Hermaphrodites Cold Spring Harbor Perspectives in Biology, 7 (1) DOI: 10.1101/cshperspect.a017673

Wethington, A., & Dillon, JR, R. (1996). Gender choice and gender conflict in a non-reciprocally mating simultaneous hermaphrodite, the freshwater snail,Physa Animal Behaviour, 51 (5), 1107-1118 DOI: 10.1006/anbe.1996.0112

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