Tospovirus e lacerdinhas: uma aliança que aterroriza as plantas

por Piter Kehoma Boll

Recentemente apresentei uma lacerdinha na seção Sexta Selvagem, no caso uma lacerdinha que infecta principalmente figueiras. Este grupo de insetos, que compreendem a ordem Thysanoptera, é pouco conhecido pelo público geral, mas é certamente conhecido por jardineiros e fazendeiros, já que eles podem causar sérios incômodos a muitos tipos de plantas.

Poderíamos imaginar as lacerdinhas como sendo um tipo de mosquito das plantas. Elas furam a superfície de plantas e sugam os sucos assim como mosquitos fazem com vertebrados. E todos sabemos que uma picada de mosquito pode levar a muito mais que uma pequena perda de sangue e uma irritação local na pele. Muitos parasitas usam mosquitos como vetores para viajar de hospedeiro para hospedeiro, incluindo protistas como Plasmodium falciparum, que causa malária, e muitos tipos de vírus, como os do gênero Flavivirus, que causam febre amarela, dengue e zika.

Algo similar acontece na associação de lacerdinhas com plantas. Um gênero especial de vírus, chamado Tospovirus, infecta espécies de plantas e usa lacerdinhas como um vetor. Dentro dos corpos das lacerdinhas, os vírus se reproduzem após infectar as célula epiteliais do intestino e, de lá, viajam pelo sangue até as glândulas salivares e, quando uma lacerdinha perfura uma planta, o vírus é injetado nela. O ciclo é basicamente o mesmo usado por Flavivirus em mosquitos e carrapatos para infectar vertebrados. Não é incrível como um vírus como o Tospovirus pode infectar tanto um animal quanto uma planta? Mas qual exatamente é a doença causada por estes vírus?

Folha de manjericão infectada pelo vírus-do-vira-cabeça-do-tomateiro. Foto de Scot Nelson.**

Um dos Tospovirus mais comuns é o chamado vírus-do-vira-cabeça-do-tomateiro (TSWV, sigla do nome em inglês, Tomato spotted wilt virus), que é considerado um dos vírus de plantas economicamente mais devastadores no mundo. Ele pode infectar muitos tipos de plantas, como tomate, tabaco, pimentão, amendoim e manjericão. Os sintomas variam de planta para planta, mas geralmente incluem crescimento deficiente, frutos mal desenvolvidos, frequentemente com manchas anelares na superfície, e necrose das folhas. Ele é transmitido para plantas por lacerdinhas do gênero Frankliniella, especialmente a lacerdinha-das-flores-ocidental Frankliniella occidentalis. Apesar de o vírus geralmente precisar de várias horas para ser capaz de reinfectar uma planta após infectar uma lacerdinha, em condições ideais o tempo pode ser tão curto quanto cinco minutos.

A lacerdinha-das-flores-ocidental Frankliniella occidentalis. Foto de Dave Kirkeby.*

Mas por que uma lacerdinha se alimentaria de uma planta obviamente doente, toda feia e cheia de manchas? Elas certamente prefeririam uma planta mais saudável, mas isso preveniria o vírus de se espalhar. Como resultado, o vírus desenvolveu várias estratégias para atrair as lacerdinhas. O TSWV é capaz de aumentar a quantidade de aminoácidos livres em plantas infectadas, e estes são nutrientes essenciais para a produção de ovos em lacerdinhas. Como consequência, plantas infectadas se tornam mais nutritivas e atraem mais lacerdinhas. Alimentando-se de plantas infectadas, as lacerdinhas certamente ficarão infectadas e ao mesmo tempo ingerirão mais nutrientes que lacerdinhas não infectadas. Assim, uma lacerdinha doente na verdade tem um fitness aumentado e geralmente põe mais ovos. As plantas certamente ficariam apavoradas se fossem capazes de ter emoções.

O vírus-da-necrose-de-nervura-da-soja (SVNV, do inglês soybean vein necrosis virus) é outro Tospovirus de importância econômica. Como seu nome sugere, ele ataca principalmente a soja, e seu principal vetor é a lacerdinha-da-soja Neohydatothrips variabilis. Lacerdinhas-da-soja infectadas produzem significativamente mais filhotes que as não infectadas, mas indivíduos altamente infectados produzem menos ovos viáveis. Como as lacerdinhas resolvem esse problema? É simples! Uma vez que estejam infectadas, elas param de se alimentar de plantas infectadas e preferem as não-infectadas, o que aumenta seu sucesso reprodutivo por evitar que se tornem altamente infectadas e ao mesmo tempo espalham o vírus adiante para plantas não infectadas. Um pesadelo para as plantas mais uma vez.

Lacerdinha-da-soja Hydatothrips variabilis. Foto de Even Dankowicz.***

Um estudo recente investigou a relação entre outro par Tospovirus-lacerdinha, desta vez do vírus-da-mancha-amarela-da-íris (IYSV, do inglês iris yellow spot virus) que comumente ataca o alho e a cebola, e seu principal vetor, a lacerdinha-da-cebola, Thrips tabaci. Lacerdinhas infectadas não apresentam uma fecundidade diária maior, mas tem uma longevidade maior, permitindo que ponham mais ovos simplesmente por viverem mais tempo.

Lesão do IYSV em folha de cebola. Extraído de https://vegetableguide.usu.edu/diseases/onion/iris-yellow-spot-virus

Mas o efeito do Tospovirus em lacerdinhas pode ir além. Por exemplo, apesar de plantas infectadas pelo TSWV liberarem aminoácidos que atraem e aumentam a fecundidade de lacerdinhas, a infecção ainda parece ter alguns efeitos deletérios no inseto. Machos infectados de Frankliniella occidentalis aumentam o consumo de fluidos vegetais e aumentam a transmissão do vírus. Fêmeas, por outro lado, parecem precisar de nutrientes que não podem ser encontrados em plantas. Como resultado, elas aumentam o consumo de ovos do ácaro-rajado Tetranychus urticae, com o qual frequentemente coexistem. Apesar de primariamente herbívoras como a maioria das lacerdinhas, a lacerdinha-das-flores-ocidental eventualmente se alimenta de ovos de ácaros, e estarem infectadas pelo TSWV faz as fêmeas se tornarem mais ávidas por comerem ovos. Isto certamente não é uma estratégia do próprio vírus como as outras, visto que a fêmea que se alimenta de ovos de ácaro não contribui para o sucesso reprodutivo do vírus. Todavia, este é um fenômeno interessante que nos mostra como as interações na teia trófica podem ser dinâmicas, mudando, por exemplo, devido ao efeito colateral não intencional de um vírus tentando sobreviver.

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Referências:

Keough S, Han J, Shuman T, Wise K, Nachappa P (2016) Effects of Soybean Vein Necrosis Virus on Life History and Host Preference of Its Vector, Neohydatothrips variabilis , and Evaluation of Vector Status of Frankliniella tritici and Frankliniella fusca. Journal of Economic Entomology 109(5): 1979–1987. doi: 10.1093/jee/tow145

Leach A, Fuchs M, Harding R, Nault BA (2019) Iris Yellow Spot Virus Prolongs the Adult Lifespan of Its Primary Vector, Onion Thrips (Thrips tabaci) (Thysanoptera: Thripidae). Journal of Insect Science 19(3): 8. doi: 10.1093/jisesa/iez041

Shrestha A, Srinivasan R, Riley DG, Culbreath AK (2012) Direct and indirect effects of a thrips‐transmitted Tospovirus on the preference and fitness of its vector, Frankliniella fusca. Entomologia Experimentalis et Applicata 145(3): 260–271. doi: 10.1111/eea.12011

Stafford-Banks CA, Yang LH, McMunn MS, Ullman DE (2014) Virus infection alters the predatory behavior of an omnivorous vector. Oikos 123(11): 1384–1390. doi: 10.1111/oik.01148

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*Creative Commons License Esta obra está licenciada sob uma Licença Creative Commons de Atribuição e Compartilhamento Igual 4.0 Internacional.

**Creative Commons License Esta obra está licenciada sob uma Licença Creative Commons de Atribuição 2.0 Genérica.

***Creative Commons License Esta obra está licenciada sob uma Licença Creative Commons de Atribuição 4.0 Internacional.

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