Endosperma: o pivô do conflito sexual em angiospermas

por Piter Kehoma Boll

A teoria da seleção sexual, baseada na ideia de que haja conflitos de interesses entre machos e fêmeas, é bastante reconhecida, mas quase inteiramente focada em animais, especialmente animais dioicos, ou seja, animais nos quais machos e fêmeas correspondem a indivíduos separados. Enquanto isso, animais hermafroditas e outros organismos, como plantas, costumam ser ignorados, mas será que o hermafroditismo ou o “não-animalismo” impede a ocorrência de seleção sexual?

O pavão é um dos exemplos mais famosos de como a seleção sexual pode guiar a evolução de espécies dioicas. Foto de Oliver Pohlmann.

O pavão é um dos exemplos mais famosos de como a seleção sexual pode guiar a evolução de espécies dioicas. Foto de Oliver Pohlmann.

Nas últimas décadas, animais hermafroditas passaram a ser investigados mais profundamente em relação ao conflito sexual como força evolutiva considerável nestes organismos. Por exemplo, alguns estudos demonstraram que muitos hermafroditas, durante a cópula, lutam para desempenhar o papel de macho, ou de fêmea, em algo denominado conflito de gênero (e que não possui NENHUMA relação com qualquer aspecto social da palavra “gênero”. Aqui ela se refere ao papel sexual que um organismo hermafrodita desempenha durante a cópula).

Em plantas, por outro lado, o assunto é muito menos explorado, em especial pela ausência de interação direta entre os dois organismos envolvidos na reprodução. Estratégias reprodutivas conhecidas em plantas foram por muito tempo vistas como meios de garantir a supostamente difícil tarefa de unir gametas masculinos e femininos quando se é um organismo séssil, isto é, fixo num local. Afinal, esta desvantagem obriga estes organismos a desenvolverem técnicas especiais que garantam a condução dos gametas pelo ambiente. Com esse problema tão relevante para garantir que o sexo ocorra, parece um pouco absurdo pensar que plantas ainda poderiam se dar ao luxo de escolher com quem transar.

Plantas precisam de agentes externos, tal como vento, água ou animais, para carregar seus gametas. Foto de psyberartist (flickr.com/people/10175246@N08).*

Plantas precisam de agentes externos, tal como vento, água ou animais, para carregar seus gametas. Foto de psyberartist (flickr.com/people/10175246@N08).*

Os pontos mais abordados em plantas até agora são mecanismos desenvolvidos pela parte feminina para impedir que o óvulo seja fertilizado por pólen do mesmo indivíduo (a chamada autofertilização) ou de indivíduos incompatíveis (como pólen de outra espécie ou de um parente próximo, porque sim, o incesto pode ser um tabu grave até mesmo para plantas). Outro mecanismo estudado é relacionado ao bloqueio de tentativas futuras de fecundação uma vez que o zigoto foi formado, já que uma flor já fecundada não está mais interessada em receber mais e mais grãos de pólen inutilmente.

O deslocamento passivo do pólen da parte masculina até a feminina dá a impressão de que não possa haver seleção intersexual pelo lado masculino. Afinal, uma vez que o pólen chegue a uma flor ele não pode mais sair de lá, então sua única possibilidade é tentar a fertilização de qualquer forma, mesmo que se encontre em um organismo a princípio incompatível. Isso também torna evidente que ocorra competição entre os grãos de pólen sobre a parte feminina, numa verdadeira corrida para ver quem chega primeiro ao óvulo. Essa competição pode inclusive ser manipulada pela parte feminina por alterações na receptividade ao pólen.

Quando um grão de pólen atinge a parte feminina de uma flor, ele não tem outra opção se não germinar, criando um tubo polínico que cresce em direção ao óvulo. Nesta imagem, três tubos polínicos estão correndo em direção ao óvulo e um deles possui uma clara vantagem sobre os outros. Isso pode ser porque ele chegou antes ou porque a parte feminina alterou sua receptividade para aceitar esse grão específico mais avidamente que os outros.

Quando um grão de pólen atinge a parte feminina de uma flor, ele não tem outra opção se não germinar, criando um tubo polínico que cresce em direção ao óvulo. Nesta imagem, três tubos polínicos estão correndo em direção ao óvulo e um deles possui uma clara vantagem sobre os outros. Isso pode ser porque ele chegou antes ou porque a parte feminina alterou sua receptividade para aceitar esse grão específico mais avidamente que os outros.

Um aspecto intrigante na reprodução de angiospermas é o fenômeno de dupla fertilização. Quando o grão de pólen cai sobre o órgão feminino, ele germina, criando um longo tubo que cresce em direção ao óvulo, o chamado “tubo polínico”. O tubo polínico leva consigo dois gametas masculinos: um deles fertiliza o ovo, originando o zigoto que forma o embrião, e o outro fertiliza a célula central, uma célula auxiliar que acompanha o ovo (ou oosfera), originando um segundo zigoto que forma o endosperma, um tecido que alimenta o embrião durante seu desenvolvimento.

Na dupla fertilização de angiospermas, o tubo polínico carrega dois gametas masculinos para o óvulo. Um deles fertilizará a oosfera, originando um embrião, e o outro fertilizará a célula central, originando o endosperma.

Na dupla fertilização de angiospermas, o tubo polínico carrega dois gametas masculinos para o óvulo. Um deles fertilizará a oosfera, originando um embrião, e o outro fertilizará a célula central, originando o endosperma.

Como a oosfera e a célula central, assim como os dois gametas masculinos, são geneticamente idênticos, o endosperma também é geneticamente idêntico ao embrião e pode ser visto como um altruísta que se sacrifica para garantir a sobrevivência do irmão. A origem evolutiva do endosperma e sua vantagem adaptativa continuam sendo assuntos de grande debate e sem grande resolução. A situação se torna ainda mais complicada porque, na maioria das angiospermas, o endosperma é triploide, tendo o material materno duplicado, pois a célula central tem dois núcleos. Ou seja, o endosperma possuiu duas cópias dos genes maternos e uma cópia dos genes paternos (configuração 2m/1p), enquanto o embrião é um organismo comum, tendo uma cópia dos genes maternos e uma dos genes paternos (configuração 1m/1p).

Diversas hipóteses sobre a razão que levou ao surgimento deste irmão altruísta triploide já foram levantadas e costumam ser baseadas em diferentes interpretações sobre a sequência em que os eventos ocorreram durante a evolução do grupo. Funcionalmente, o endosperma funciona como o gametófito feminino de outras plantas, o qual é, nestas, o responsável por nutrir o embrião em desenvolvimento. O gametófito feminino é a planta “mãe” do embrião, tal como o grão de pólen (gametófito masculino) é a planta “pai”. As plantas que estão em floração são, portanto, os avós dos embriões. Parece doido? Mas é a regra para as plantas. Uma geração de grande porte (o esporófito) origina uma geração minúscula (o gametófito) que por sua vez vai “acasalar” para gerar a nova geração grande.

Voltando ao assunto, a semelhança funcional do endosperma com o gametófito feminino parece favorecer a hipótese de que o endosperma era inicialmente de origem unicamente materna (tendo, portanto, uma configuração original 1m/0p ou 2m/0p) e a intromissão paterna ocorreu posteriormente. Por outro lado, o fenômeno de dupla fertilização também é encontrado em Gnetales (supostamente um grupo próximo das angiospermas) e nestas a dupla fertilização origina dois embriões idênticos. Além disso, em angiospermas basais, o endosperma também é diploide, com uma cópia dos cromossomos de cada pai (1m/1p). Este cenário aponta para uma situação primitiva de dois embriões, onde um foi desviado para a função de endosperma.

Precisamos aqui incluir mais um conceito importante em biologia: o imprinting genômico. Trata-se de um fenômeno em que os genes são expressos de forma diferente dependendo de qual é o progenitor de origem e isso costuma ser visto como uma consequência de conflito sexual. Basicamente o que acontece é que os genes paternos podem ser silenciados em algumas células, de forma que o organismo expressa, naquelas células, apenas as características herdadas da mãe. O oposto também pode acontecer.

É assumido que, em angiospermas, o lado paterno se beneficia com a produção de endospermas grandes que forneçam mais nutrientes ao embrião, de forma que há interesse tanto de expressar genes que levem a um maior acúmulo de recursos vindos da planta mãe quanto de silenciar genes limitadores de crescimento. Em contrapartida, o lado materno tentaria limitar os nutrientes destinados a um único endosperma, pois o excesso de investimento comprometeria seu sucesso reprodutivo futuro. É melhor para a planta mãe investir um pouquinho em cada endosperma do que tudo em um só. Assim, o lado materno expressaria genes que levam a um controle da quantidade de recursos investidos em cada embrião enquanto inibe genes que induzem maior crescimento.

Num cenário com ocorrência de impriting genômico, a expressão aumentada de genes por duplicação pode ser vista como uma estratégia feminina de contra-atacar uma tentativa masculina de expressar genes responsáveis pela alocação de recursos. A planta paterna expressaria genes para captação de recursos, enquanto a planta materna, com duas cópias do seu material no endosperma, expressaria em maior intensidade genes que levam a uma resposta contrária, tentando frear a influência paterna. Tal fenômeno já foi comprovado em sementes de milho, onde endospermas 2m/0p são menores que endospermas 2m/1p. Como se pode ver, até em plantas existe briga entre machos e fêmeas.

Em angiospermas, a fertilização envolve a interação direta de cinco organismos distintos pertencentes a três gerações: esporófito feminino (planta materna), gametófito masculino (grão de pólen), gametófito feminino (óvulo), embrião e endosperma. Cada um destes organismos possui um interesse que pode ser oposto ao de um ou mais dos outros envolvidos, levando a uma complexa interação ainda pouco definida, na qual o endosperma certamente constitui o ponto mais intrigante, podendo ser a consequência de determinadas estratégias e ao mesmo tempo levar ao surgimento de novas.

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Referências e leitura adicional:

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